Zum Ursprung der Schildkröten: Ansätze der Vergleichenden Embryologie
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Vierteljahrsschrift der Naturforschenden Gesellschaft in Zürich (2010) 155(1/2): 21–28
Zum Ursprung der Schildkröten:
Ansätze der Vergleichenden Embryologie
Ingmar Werneburg (Zürich)
Zusammenfassung The origin of turtles: Approaches in
Der evolutionäre Ursprung der Schildkröten inner comparative embryology
halb der Landwirbeltiere ist stark umstritten. Eine The origin of turtles within land vertebrates is highly
nahe Verwandtschaft zu Echsen und Schlangen, zu debated. Relationships to lizards and snakes, to birds
Vögeln und Krokodilen oder zu ursprünglichen fos and crocodiles or to groups of ancient fossil reptiles
silen Reptiliengruppen wurde vorgeschlagen. Anhand were proposed. Based on new anatomical data of
neuer anatomischer Daten zur äusseren Embryologie external embryology the position of turtles is re-ana
wurde die Stellung der Schildkröten erneut untersucht. lysed. Hence, a new method to detect evolutionary
Dazu diente ein neuartiges Analyseverfahren (Parsi informative characters in Comparative Embryology
mov), mit dem evolutionär informative Merkmale aus was used (Parsimov). A sistergroup relationship of
der Vergleichenden Embryologie detektiert werden turtles to all remaining living reptiles and a basal
können. Das Schwestergruppenverhältnis der Schild position of marine turtles within the hidden-necked
kröten zu allen anderen heute lebenden Reptilien und turtles are best supported. Temporally shifting cha
eine basale Stellung der marinen Schildkröten inner racters of embryology that distinguish mammals from
halb der Halsberger-Schildkröten werden am besten reptiles as well as turtles from Sauria could be corre
unterstützt. Zeitliche Verschiebungen von embryo lated to early life and adult anatomy of the respective
nalen Merkmalen, die Säugetiere und Reptilien sowie groups. Shifts of characters of evolutionary signifi
Schildkröten und Sauria unterscheiden, konnten mit cance are reflected in the ossification sequence of the
dem frühen Lebensabschnitt der Tiere und ihrer Adult- whole body of turtles.
Anatomie korreliert werden. Evolutionär bedeutsame The article presents approaches, techniques and
Merkmalsverschiebungen in der äusseren Morpholo problems of Comparative Embryology and sum
gie spiegeln sich auch in der Verknöcherungssequenz marises the major results of five articles previously
des gesamten Körpers der Schildkröten wider. published by the author and his colleagues.
Der Artikel zeigt Anwendungsbereiche, Tech
niken und Probleme der Vergleichenden Embryo
logie auf und fasst die Ergebnisse von fünf unlängst
erschienenen Artikeln des Autors und seiner Kollegen
zusammen.
Schlagwörter: Reptilien – Diapsida – Anapsiden – Panzer – Parsimov – Sinnesorgane – Skelettbildung –
Verknöcherungen – Ontogenese – Entwicklungsbiologie – Muskeln
Key words: reptiles – Diapsida – anapsids – shell – Parsimov – sense organs – skeletal formation –
ossification – ontogenesis – developmental biology – muscles
1 EINLEITUNG Entweder entwickelten sie sich innerhalb der ursprüng
lichen und ausgestorbenen anapsiden («ohne ein Schläfen
1.1 Die umstrittene Stellung der Schildkröten fenster») oder innerhalb der «modernen» diapsiden («mit
Der evolutionäre Ursprung der Schildkröten wird kon zwei Schläfenfenstern») Reptilien (Abb. 1). Die hoch spe
trovers diskutiert (Rieppel, 2004; Scheyer et al., 2009). zialisierte Anatomie der Schildkröten lässt sich nur schwer
21Ingmar Werneburg
Lurche
(Lissamphibia)
Landwirbeltiere
(Tetrapoda)
Säugetiere Schlangenhalsschildkröten
ira -
(Chelidae)
od ild
(Mammalia)
ur ch
)
le -S
(P er
† anapside Reptilien
en nd
Amniontiere
öt e
Schnappschildkröten
(Amniota)
kr alsw
† “Anapsida” a
A (Chelydridae)
H
Schildkröten
? (Testudines) b Meeresschildkröten
(Reptilia)
Reptilien
(Chelonioidea)
Hal ptodi
(Cr
sbe ra)
† basale diapside Reptilien
y
c
rge
† “basale Diapsida”
Weichschildkröten
r-Sc
diapside Reptilien
(Trionychia)
hi
Vögel
ldk
(Diapsida)
C (Aves)
röt
Archo-
sauria
en
Neuwelt-Sumpfschildkröten
Krokodile (Emydidae)
B (Crocodylia)
Sauria
Brückenechsen Echte Landschildkröten
(Testudinidae)
D (Sphenodontida)
Lepido-
sauria
Schlangen/Echsen
(Squamata)
Abb. 1. Die vier am häufigsten diskutierten Stellungen der Schildkröten im Stammbaum der Landwirbeltiere (gestrichelte, gewinkelte
Linien). Entweder stehen die Schildkröten innerhalb der anapsiden Reptilien (A) oder bilden die Schwestergruppe der Sauria (B), der
Archosauria (C) oder der Lepidosauria (D). Innerhalb der Halsberger-Schildkröten werden entweder Schnappschildkröten (a), Meeres
schildkröten (b) oder Weichschildkröten (c) als Schwestergruppe aller übrigen Halsberger angesehen (punktierte Linien). Modifiziert
nach Werneburg und Sánchez-Villagra (2009).
Fig. 1. The four mainly discussed positions of turtles in the tree of tetrapods (dashed, bended lines). Either turtles are situated within
the anapsid reptiles (A) or they represent the sistergroup of Sauria (B), Archosauria (C) or Lepidosauria (D). Within hidden-necked
turtles either snapping turtles (a), marine turtles (b) or soft-shelled turtles (c) are assumed to be the sistergroup to all remaining hidden-
necked turtles (dotted lines). Modified after Werneburg and Sánchez-Villagra (2009).
mit jener anderer Gruppen korrelieren. So besitzen sie bei hier freilich nicht mit untersucht werden – resultieren ent
spielsweise den einzigartigen Körperpanzer, einen drei weder in der Archosauria- oder Lepidosauriahypothese
ästigen Schultergürtel, und im Schädel sind zahlreiche (zusammengefasst bei Rieppel, 2004; Werneburg und
Knochenelemente reduziert (Abb. 2). Innerhalb der Schild Sánchez-Villagra, 2009).
kröten werden zwei Grossgruppen unterschieden, die durch
1.2 Die vergleichende Embryologie und
folgende anatomische Modifikationen charakterisiert sind:
Stammbaumrekonstruktionen
Als Schutzmechanismus ziehen die Halsberger (Cryptodira)
Die Evolutionsbiologie des 20. Jahrhunderts war lange Zeit
ihren Hals in einer S-Form in den Panzer zurück, während
in unabhängige Forschungsbereiche getrennt (Junker und
die Halswender (Pleurodira) ihren Hals seitwärts unter die
Hossfeld, 2001; Schlosser, 2006). In der Vergleichenden
vordere Kante des Panzers legen.
Biologie (inklusive Anatomie und Stammbaumrekonstruk
Morphologische (= vergleichend anatomische) und mole
tionen) wurden vor allem Merkmale adulter (erwachse
kulare Studien resultieren in unterschiedlichen Hypothesen
ner) Tiere analysiert. Dabei wurden die Ausprägungen
zum Ursprung der Schildkröten (Abb. 1). Untersuchungen
bestimmter Merkmale verschiedener Arten miteinander
an Reptilienschädeln zeigen eine Affinität der Schildkröten
verglichen. Arten, die mehr Gemeinsamkeiten aufwiesen,
zu den nur fossil bekannten anapsiden Reptilien. Studien
wurden als näher verwandt definiert. Gruppen mit weniger
am gesamten Knochengerüst postulieren eine nahe Ver
gemeinsamen Merkmalen hingegen mussten in der Evolu
wandtschaft der Tiere zu den Echsen und Schlangen (Lepi
tion früher voneinander getrennt worden sein.
dosauria). Zahlreiche, aber nicht alle molekularen Arbeiten
Die Mechanistisch orientierte Biologie hingegen vertrat
zeigen eine Affinität der Schildkröten zu den Krokodilen
vor allem Ansätze der Genetik und der Experimentellen
und Vögeln (Archosauria, inkl. Dinosaurier). Untersu
Embryologie. Letztere behandelte das Entwicklungsver
chungen von inneren Organen – fossile Gruppen können
halten bestimmter Zellpopulationen im Körper (Gilbert,
22Zum Ursprung der Schildkröten: Ansätze der Vergleichenden Embryologie
Hierbei wird das zeitliche Auftreten bestimmter embryolo
Schädel, viele Knochen reduziert gischer Merkmale zwischen verschiedenen Arten miteinan
der verglichen und evolutionär informative Verschiebungen
8 Halswirbel im Erscheinen bestimmter Embryonenmerkmale in einem
dreiästiger Schultergürtel
vorgegebenen Stammbaum detektiert.
3 cm
Ziel der hier zusammengefassten Arbeiten war es, mit
Rückenpanzer (Carapax) neuartigen – nämlich embryologischen – Merkmalen und
mit den damit verbundenen neu entwickelten Analyse
Epiplastron
techniken den evolutionären Ursprung der Schildkröten
zu erforschen (Scheyer et al., 2009; Werneburg, 2009;
Werneburg und Sánchez-Villagra, 2009; Werneburg
et al., 2009).
2 MATERIALIEN UND METHODEN
Bauchpanzer (Plastron) 2.1 Modellorganismen, Stadientabellen und
10 Rückenwirbel untersuchte Tiere
Die leichte Handhabbarkeit und schnelle Reproduktions
Abb. 2. Einige besondere anatomischen Merkmale der Schild fähigkeit bestimmter Tierarten prädestinieren diese für
kröten dargestellt an einem Skelettpräparat der Malayen-Weich entwicklungsbiologische Experimente: Fruchtfliege (Dro-
schildkröte (Dogania subplana), einem Halsberger. Ansicht
von unten, der Bauchpanzer ist zur Seite geklappt und von oben sophila melanogaster), Zebrafisch (Danio rerio), Kral
zu sehen. (Objekt: Paläontologisches Museum der Universität lenfrosch (Xenopus laevis), Huhn (Gallus gallus) oder
Zürich, Lehrsammlung). Hausmaus (Mus musculus) seien hier genannt. Die bedeu
Fig. 2. Some particular anatomical characters of turtles exem tendsten entwicklungsgenetischen Erkenntnisse basieren
plified at a skeleton of the Malayan soft-shelled turtle (Dogania
subplana), a hidden-necked turtle. Ventral view, the plastron is auf Untersuchungen an diesen so genannten «Modellorga
opened to the side and visible in dorsal view. (Object: Paläontolo nismen». Bei den Schildkröten ist die Schnappschildkröte
gisches Museum der Universität Zürich, teaching collection). (Chelydra serpentina) am häufigsten untersucht worden.
Als Handwerkszeug der entwicklungsbiologischen Labore
2006). Die Embryologie stellte für die Erforschung der sind für all diese Arten standardisierte Beschreibungen
Stammesgeschichte eine nicht lösbare Herausforderung und Illustrationen der äusseren Embryonenanatomie veröf
dar: Zwischenartlich gab es zu viele zeitliche Verschie fentlicht worden (z. B. Hamburger und Hamilton, 1951;
bungen im Erscheinen embryologischer Merkmale (Hetero Yntema, 1968). Aus einer Anzahl von oft mehreren Hun
chronien), die Haeckel (1896) Caenogenesen nannte. Auch dert Embryonen wurden die Häufungen äusserst auffälliger
innerartlich war eine grosse Variabilität eher hinderlich, neuer Merkmale der Embryogenese (Individualentwick
um klare Konsequenzen für Verwandtschaftshypothesen lung) als Stadien zusammengefasst. Eine gewisse Abstrak
zu formulieren. tion und eine Vernachlässigung der Variabilität im zeit
In den 30er und 40er Jahren des 20. Jahrhunderts lichen Auftreten einiger Merkmale werden hier oft in Kauf
kamen die Genetik und die Vergleichende Biologie in der genommen. Mit dem wachsenden stammesgeschichtlichen
Synthetischen Theorie der Evolution zusammen, die in den Interesse an der Embryologie wurden in den letzten Jahr
80er/90er Jahren, unter Einbindung der Experimentellen zehnten für immer mehr Tierarten – auch für Schildkröten
Embryologie, in der Evolutionären Entwicklungsbiologie, – Stadientabellen veröffentlicht (Werneburg, 2009).
auch «EvoDevo» genannt, gipfelte (Schlosser, 2006). In den hier vorgestellten Arbeiten wurden die Stadien
Erst ab den späten 1990er Jahren – nicht zuletzt dank tabellen von 23 Landwirbeltieren miteinander verglichen
fortgeschrittener Computertechnik – wurden verschie (Abb. 3): 1 Salamander (als Aussengruppe), 3 Säugetiere,
dene Analysemethoden und -algorithmen entwickelt, die 15 Schildkröten und 4 weitere Reptilien (Werneburg und
die Vergleichende Embryologie und Ansätze der Stamm Sánchez-Villagra, 2009). Neben von anderen Auto
baumrekonstruktion (Phylogenie) erstmals direkt miteinan ren publizierten Daten stand für die vorgestellten Studien
der verbanden (z. B. Smith, 1997; Jeffery et al., 2005).
23Ingmar Werneburg
embryologisches Material der Rotbauch-Spitzkopfschild gleichbarkeit zwischen Arten ist oft nicht gegeben, da spe
kröte (Emydura subglobosa), der Schwarzknopf-Höcker zifische Merkmale der jeweiligen Organismen in den Vor
schildkröte (Graptemys nigrinoda) und vom Kurzschnabel- dergrund gestellt sind. Daher war es für unsere Arbeiten
Ameisenigel (Tachyglossus aculeatus) zur Verfügung. zunächst notwenig, eine Liste von klar definierten, leicht
erkennbaren, nachvollziehbaren und vergleichbaren Merk
2.2 Merkmalsdefinition
malen zu erstellen. So gelten nun 104 Embryonalmerkmale
Sämtliche in der Literatur veröffentlichten Entwicklungs
für Wirbeltiere (61 Merkmale, Vertebrata), Kiefertiere (26,
reihen unterscheiden sich enorm im Umfang sowie dem
Gnathostomata), Landwirbeltiere (3, Tetrapoda), Amnion
Fokus ihrer Beschreibungen und Illustrationen. Die Ver
tiere (7, Amniota: Säugetiere und Reptilien) oder
nur für Reptilien (7, Sauropsida) (Werneburg,
Lurche Axolotl (Mexikan. Schwanzlurch,
Ambystoma mexicanum)
2009). Die definierten Merkmale beschreiben
(Lissamphibia)
die Entwicklung des Neuralrohres, der Körper
Landwirbeltiere (Tetrapoda)
Kurzschnabel-Ameisenigel
(Tachyglossus aculeatus) segmente (Somiten), der Ohren, Augen, Beine,
Säugetiere
(Mammalia) Nord-Opossum
(Didelphis virginiana)
der Ober- und Unterkiefer, der Kiemenbögen, der
Südliches Siebenbinden-Gürteltier
Augenlider oder des Panzers (Abb. 4).
(Dasypus hybridus) Neben den Merkmalsdefinitionen wur
Amniontiere (Amniota)
Haushuhn
(Gallus gallus)
den Vorschläge unterbreitet, in welcher Form
Archosauria
Mississippi-Alligator zukünftige Beschreibungen von Embryonalrei
(Alligator mississippiensis)
Sauria hen aussehen könnten – exemplarisch demons
Brückenechse
Lepidosauria (Sphenodon punctatus) triert an Emydura subglobosa (Werneburg et
al., 2009) und Tachyglossus aculeatus (Werne
Reptilien (Sauropsida)
Waldeidechse
(Lacerta vivipara)
burg und Sánchez-Villagra, 2010). Weiterhin
Halswender-Schildkröten Rotbauch-Spitzkopfschildkröte
(Pleurodira) (Emydura subglobosa) wurden Protokolle zur Inventarisierung und zur
Lederschildkröte Dokumentation von musealen Embryonenbe
Schildkröten (Testudines)
(Dermochelys coriacea)
ständen erläutert, und das Konzept von «Modell
Unechte Karettschildkröte
Meeressch. (Caretta caretta) organismen» wurde kritisch diskutiert. Zudem
(Chelonioidea) Suppenschildkröte kann unsere Datenbasis für zukünftige Studien
(Chelonia mydas)
zur evolutionären Veränderung embryologischer
Halsberger-Schildkröten (Cryptodira)
Echte Karettschildkröte
(Eretmochelys imbricata) Merkmale und für Variabilitätsanalysen genutzt
Oliv-Bastardschildkröte
(Lepidochelys olivacea)
werden (Werneburg, 2009; Werneburg und
Wallriffschildkröte Sánchez-Villagra, 2009).
(Natator depressus)
Schnappschildkröten Schnappschildkröte 2.3 Analyse
(Chelydridae) (Chelydra serpentina)
Mit einem von Jeffery et al. (2005) entwickelten
Papua-Weichschildkröte
(Carettochelys insculpta) Algorithmus (Parsimov) konnten wir – die Ent
Weichsch.
(Trionychia) Dornrand-Weichschildkröte wicklungssequenzen der Arten vergleichend
(Apalone spinifera)
– evolutionär informative Verschiebungen im
Chinesische Weichschildkröte
(Pelodiscus sinensis) Merkmalsmuster der Embryogenese feststellen
Schwarzknopf-Höckerschildkröte und auf einem Stammbaum visualisieren (Wer-
Neuwelt- (Graptemys nigrinoda)
Sumpfsch. neburg und Sánchez-Villagra, 2009). Es
(Emydidae) Zierschildkröte
(Chrysemys picta) wurden acht Hypothesen zur Stellung der Schild
Buchstaben-Schmuckschildkröte kröten getestet – und jede mit drei alternativen
(Trachemys scripta)
Echte Landsch.
Gruppierungen der Halsberger-Schildkröten
Griechische Landschildkröte
(Testudinidae) (Testudo hermanni) kombiniert (vgl. Abb. 1a-c).
2.4 Aufhellungsverfahren
Abb. 3. Untersuchte Arten und die am besten unterstützte Verwandtschafts Mit einem von Taylor und van Dyke (1985)
hypothese. Modifiziert nach Werneburg und Sánchez-Villagra (2009).
entwickelten chemisch-enzymatischen Verfah
Fig. 3. Studied species and the best supported phylogeny. Modified after
Werneburg and Sánchez-Villagra (2009). ren konnten wir Haut, Muskeln und Nerven von
24Zum Ursprung der Schildkröten: Ansätze der Vergleichenden Embryologie
Embryonen der Schildkröte Emydura subglobosa transpa durch die grösste Anzahl (56) von Merkmalsverschiebungen
rent erscheinen lassen, Knochen wurden rot, Knorpel blau unterstützt. Innerhalb der Halsberger-Schildkröten ist eine
angefärbt (Abb. 5; Werneburg et al., 2009). Vor dem Auf ursprüngliche Stellung der marinen Schildkröten durch die
hellungsverfahren wurden die Eingeweide und Schuppen untersuchten Daten am besten untermauert (Abb. 1B, 3).
entfernt. Das Verknöcherungsmuster (Ossifizierung) dieser Damit stimmen unsere Daten mit zahlreichen morpholo
Schildkröte wurde mit dem anderer Arten verglichen und gischen Studien – vor allem zur Schädelanatomie – überein,
grundlegende Unterschiede zwischen Halsberger- und Hals widersprechen allerdings den (in sich widersprüchlichen)
wender-Schildkröten ausgearbeitet (Abb. 1). Ergebnissen der Molekularbiologie, die die Schildkröten
als Schwestergruppe der Krokodile/Vögel oder Echsen/
Schlangen ansiedeln. Die sekundär aquatischen Meeres
3 ERGEBNISSE UND DISKUSSION
schildkröten zeigen zahlreiche anatomische Merkmale,
die als ursprünglich innerhalb der Halsbergerschildkröten
3.1 Die Bewertung von Sequenzverschiebungen
angesehen werden (Gaffney, 1979).
und der Ursprung der Schildkröten
Die rein neontologische (nicht fossil dokumentierte)
Bisher wurden nur relativ wenige Studien veröffentlicht, die
Natur der hier analysierten Merkmale birgt in sich eine
eine adäquate Anwendung und Interpretation von Sequenz
natürliche Einschränkung bei der Interpretation des
verschiebungen entwicklungsbiologischer Merkmale vor
Schildkrötenursprunges. Es ist zum einen möglich, dass
stellen oder gar deren evolutionäre Bedeutung diskutieren
die Schildkröten innerhalb der ursprünglichen anapsiden
(Ziermann, 2008; Werneburg und Sánchez-Villagra,
Reptilien entstanden sind (Abb. 1A). Auf der anderen Seite
2010). Daher müssen die Ergebnisse der hier vorgelegten
könnten sie innerhalb der diapsiden Reptilien entstan
Studien mit Vorbehalt interpretiert werden. Als Beispiel:
den sein, bevor es zur Entfaltung der noch heute lebenden
Wenn in einer Tiergruppe der Ellbogen des Vorderbeines
diapsiden Gruppen, der Sauria (Krokodile/Vögel/Echsen/
relativ früh verglichen mit der Entwicklung des Schwanz
Schlangen), kam (Abb. 1B).
fortsatzes oder den Schuppen auf dem Hinterbein erschiene,
wäre dies anatomisch nur schwer oder gar nicht zu inter 3.2 Biologische Bedeutung
pretieren. Molekulare Untersuchungen hingegen wären Die von uns detektierten zeitlichen Verschiebungen in der
vielleicht in der Lage, Beziehungen dieser Merkmale mit Embryogenese lassen sich – mit Vorbehalt – mit der Biolo
Genexpressionsmustern oder Hormonkonzentrationen zu gie der «Echten Landwirbeltiere» (Amniota, Abb. 1) kor
korrelieren. Im Vergleich dazu ein weiteres Beispiel: «Das relieren: Zeitliche Verschiebungen bei der Entwicklung
untere Augenlid erscheint in einer Tiergruppe relativ spät der Sinnesorgane unterscheiden Reptilien und Säugetiere.
verglichen mit der Ausdehnung des Unterkieferfortsatzes.» Während Säugetiere kurz nach der Geburt eng mit dem
In diesem Fall könnte man die im Inneren verbindende Muttertier assoziiert sind und von ihm beschützt werden,
Struktur – die Trigeminus-Muskulatur – zur Interpretation müssen Reptilien (mit im Vergleich zu Säugetieren frühzei
heranziehen. Eine stammesgeschichtlich bedeutsame Ver tig ausgeformten Sinnesorganen) sofort nach dem Schlupf
änderung in der Entwicklung dieser Kiefermuskulatur wäre selbständig Prädatoren ausweichen und Nahrung finden.
in der Lage, das Entwicklungsmuster der äusseren Morpho Auch Merkmale im Halsbereich unterscheiden die beiden
logie zu verändern. Gruppen, was mit dem gut entwickelten Saugmechanismus
Statt unberechtigter Spekulationen über die Gründe der Säugetiere korreliert werden kann, für den vor allem
der Entwicklungsverschiebungen schlagen Werneburg kräftige Halsmuskeln benötigt werden.
und Sánchez-Villagra (2009) vor, die zahlreichen Schildkröten und alle anderen Reptilien unterschei
detektierten embryologischen Ereignisse im Stammbaum den sich in der zeitlichen Entwicklung ihrer embryonalen
zunächst nur als eine blosse Anzahl existierender Merk Körpersegmentierung (Somiten). Das kann mit der fina
male zu vergleichen. Wie oben bereits erwähnt, wurden len Anzahl der Wirbel in Zusammenhang gebracht wer
verschiedene Hypothesen zur Stellung der Schildkröten den: Während fast alle Reptilien eine hohe Anzahl an
innerhalb der Landwirbeltiere untersucht (Abb. 1). Ein – von Somiten abgeleiteten – Wirbeln besitzen, sind sie
Schwestergruppenverhältnis (eine nächst verwandte Posi bei Schildkröten auf acht Hals-, zehn Rücken- und wenige
tion) der Schildkröten zu allen anderen heute noch existie Hüft- und Schwanzwirbel reduziert (Abb. 2; Mickoleit,
renden Reptiliengruppen (inkl. Vögel) (Abb. 1B, 3) wird 2004).
25Ingmar Werneburg
3.3 Die Verknöcherungssequenz spiegelt der vordersten Knochenplatte des Bauchpanzers. In dieser
die Merkmalsentwicklung der äusseren Hinsicht darf die Kopf-/Halsmuskulatur nicht ausser acht
Morphologie gelassen werden. Der Plastrosquamosus- und der Coraco
Mit dem sog. Aufhel
lungsverfahren konnten Falte des Zungenbein-
A kurz vor der Ellenbogen-Bildung (90°) Vorderbein,
forelimb AER
äussere Hautleiste (AER) D Schlund- Bogens
wir Knochen und Knor Augen-
bögen (*)
pel anfärben: Zahlreiche ader
(Fissur)
Verschiebungen in der Rückenpanzer-
Halsbiegung leiste
äusseren Entwicklung mind. 90° * *
*
*
Pupille
spiegeln sich deutlich im bildet
sich
Muster der Verknöcherung
Kontur
(Ossifizierung) des gesam Herzanlage ist
Linse/Iris
S-förmig Kloaken-
ten Kopfes, des Rumpfes anlage
äussere
und der Beine (Abb. 5). Ohrbläschen Nasen-
einbuchtung E Hinterbein,
So zeigen Schildkröten äussere Haut-
embryonen verglichen mit Oberkieferanlage auf Höhe Augenvorderrand leiste (AER)
Unterkieferanlage auf der Höhe Linsenhinterrand Hinterbein
anderen Amniontieren bei pattelförmig
spielsweise ein recht spätes B Vorderbein pattelförmig Vorderbein, äussere Hautleiste (AER)
Umbiegen des Halses im embryonale Körpersegmente
(Somiten) nicht Rückenpanzerleiste
Ei, was mit einer frühzei mehr zählbar
Neuralfalten
tigen Verknöcherung der F vorne noch nicht
Wirbelsäule korreliert wer geschlossen
den kann. Erst später muss 2. Schlund-
der Hals aus Platzgründen
gekrümmt werden. Augen- Hinterbein
ader (Fissur)
In der späten Embryo pattelförmig
nalentwicklung zeigen Pupille Kontur
Linse/Iris
die Halsbergerschildkrö bildet sich
ten ein Zurückziehen des Falte des
Halses/Kopfes in den Pan C Gesichts-Nasen-Fortsatz Zungenbein-
obere Kopfwölbung Bogens
zer. Aufgrund von Platz
Schlund-
problemen sollte ein pas G bögen (*)
sives Zurückziehen hier
Kloaken-
eher in Betracht gezogen anlage
werden (im Gegensatz zu * * *
*
aktiven Muskelkontrak
Neuralfalten
tionen). Aber mit dem vorne noch nicht
geschlossen
Zurückziehen verbundene Eingeweide-
ausgang (zur
indirekte Zugkräfte mögen kurz vor der Ellenbogen-Bildung (90°) Vorderbein, äussere Hautleiste Nabelschnur)
Oberkieferanlage Unterkieferanlage
einen direkten Einfluss
auf die Verknöcherung Abb. 4. Auswahl einiger embryonaler Merkmale der äusseren Morphologie, die in den Studien
einzelner Panzerelemente untersucht worden sind. Ein 32 Tage alter Embryo der Meeresschildkröte (Chelonia mydas) (PIMUZ
labNo.2009.63), dargestellt in verschiedenen Ansichten: A) linke Körperseite, B) Körper von oben, C)
haben. So unterscheiden Körper von unten, D) linke Kopfseite, E) rechte Seite des Hinterbeins, F) Kopf von oben-hinten, G)
sich Halsberger- und Hals Kopf von unten. AER = apical epidermal ridge. Modifiziert nach Werneburg (2009).
wenderschildkröten hin Fig. 4. Selected examples of embryonic characters of external morphology as examined in the pre
sichtlich der beginnenden sented studies. A 32 days old embryo of the marine turtle (Chelonia mydas) (PIMUZ labNo.2009.63) is
shown in different views: A) left body side, B) body from above, C) body from below, D) left side of the
Verknöcherung des Epi head, E) right side of the hind limb, F) head from behind, G) head from below. AER = apical epidermal
plastrons (Abb. 2 und 5) ridge. Modified from Werneburg (2009).
26Zum Ursprung der Schildkröten: Ansätze der Vergleichenden Embryologie
Abb. 5. Embryonalserie der Rotbauchspitzkopf-Schildkröte (Emy-
dura subglobosa, Halswender, Pleurodira). Links sind die unbe
handelten Embryonen zu sehen, rechts die gleichen Tiere mit dem
Aufhellungsverfahren behandelt. Haut und Muskeln erscheinen
transparent, während Knochen rot, Knorpel und Bindegewebe
blau gefärbt sind. Das jüngste Tier (oben) wurde nach der Eiab
lage 13 Tage inkubiert, das älteste (unten) 55 Tage lang. An dieser
Entwicklungsserie ist besonders die innerartliche Variabilität im
Verknöcherungsmuster festzustellen. Bei einigen älteren Tieren
sind weniger Knochen ossifiziert als bei jüngeren Exemplaren.
Massstab je Tier (grauer Balken): ca. 2 mm.
Fig. 5. Embryonic series of the red-bellied short-necked turtle
(Emydura subglobosa, side-necked turtle, Pleurodira). Left: the
untreated embryos; right: the same specimens after the clearing
and staining procedure. Skin and muscles are transparent, bones
are stained in red, connective tissues and cartilages are stained
in blue. The youngest specimen (top) was incubated for 13 days
after egg laying, the oldest one (bottom) for 55 days. In the pre
sented developmental series a particular intraspecific variability
is obvious. Fewer bones are ossified in some older animals than
in younger specimens. Scale bar (grey): ca. 2 mm.
zur äusseren Morphologie festgestellt werden. Zukünftige
Arbeiten sollten den Einfluss der sich entwickelnden Kie
fer- und Halsmuskulatur auf die Verknöcherungsmuster
zum Gegenstand haben.
4 VERDANKUNGEN
Danken möchte ich meinen Co-Autoren und Kollegen
Winand Brinkmann, Massimo Delfino, Jasmina Hugi,
Christian Mitgutsch, Torsten M. Scheyer, Laura Wilson (alle
Zürich), Lennart Olsson (Jena), Johannes Müller (Berlin)
und Janine M. Ziermann (Leiden). Ein besonderer Dank gilt
hierbei meinem Doktorvater Marcelo R. Sánchez-Villagra
(Zürich). Weiterhin danke ich Gilberto Pasinelli (Sempach)
und Christian A. Meyer (Basel) für hilfreiche Kommentare
zu diesem Artikel sowie der Naturforschenden Gesellschaft
Zürich für die finanzielle Unterstützung beim Abdruck der
Farbabbildungen. Die hier zusammengefassten Studien
wurden vom Forschungskredit der Universität Zürich
(Nr. 3772, an IW), dem Schweizerischen Nationalfonds
(Nr. 3100A0-116013, an Marcelo R. Sánchez-Villagra)
und der Deutschen Forschungsgemeinschaft (Nr. Mu
1760/2-3, an Johannes Müller) unterstützt. Bernd Wolff
(Lingenfeld, Emydura subglobosa) und Peter Giere
hyoideus-Muskel beispielsweise stehen mit dem Schulter (Naturkundemuseum Berlin, Tachyglossus aculeatus)
gürtel und dem Bauchpanzer in Verbindung (Werneburg danke ich für die Bereitstellung des Tiermaterials.
et al., 2009).
Halswender- und Halsbergerschildkröten unterschei
den sich in der Verknöcherungssequenz der Kieferkno
chen. Hier konnten allerdings keine direkten Kopplungen
27Ingmar Werneburg
5 LITERATUR Schlosser, G. 2006. Embryonalentwicklung im evolutionären
Wandel – Einblicke in die Evolutionäre Entwicklungsbiologie.
Gaffney, E.S. 1979. Comparative cranial morphology of recent Naturwissenschaftliche Rundschau 59, 185–193.
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Dipl. Biol. Ingmar Werneburg (Zürich), Paläontologisches Institut und Museum, Karl-Schmid-Strasse 4, 8006 Zürich,
E-Mail: ingmar_werneburg@yahoo.de, www.ingmar-werneburg.de
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